近日，南京农业大学赵方杰团队与中国科学院分子植物科学卓越创新中心万里团队在Nature Plants发表了“Transition metal-enhanced immunity in Arabidopsis roots via an NLR pair”的研究论文，该研究发现了一对在根系中表达的NLR抗病基因发挥权衡植物对过渡金属耐性与对土传青枯病菌抗性的功能，揭示了过渡金属通过提升NLR胞内受体蛋白的活性增强根系免疫力的机制。

植物需要至少14种矿质营养元素，其中包括多个过渡金属（如铁、锰、铜、锌、镍），植物也会从土壤中吸收有害的金属离子（如镉、铅）。团队采用正向遗传学手段，筛选到一个对上述过渡金属敏感的拟南芥突变体stm1，通过图位克隆、基因组重测序和功能回补，发现该突变体的因果基因STM1（Sensitive to Transition Metals 1）编码一个含TIR结构域的NLR胞内受体蛋白。在过量的过渡金属暴露时，stm1突变体根系中效应因子触发的免疫通路（ETI）显著增强，一方面增强了对青枯病菌的抗性，另一方面引起对过渡金属敏感、生长受抑制的表型（图1）。

图1  拟南芥NLR受体蛋白STM1与STM2对过渡金属耐性与对青枯病菌抗性起权衡作用。 a、b, STM1与STM2是一对头对头NLR基因对；c, stm1突变体对Cd敏感，在stm1背景敲除STM2恢复Cd耐性；d、e, stm1突变体显示对青枯病抗性，在stm1背景敲除STM2削弱对青枯病抗性；f, Cd处理上调stm1突变体ETI免疫通量基因表达。

进一步研究表明，引起免疫反应的不是STM1本身，而是与STM1头对头成对的另一个NLR基因，命名为STM2 （Sensitive to Transition Metals 2）。在stm1 突变体背景敲除STM2基因可以完全恢复其对过渡金属的耐性，同时削弱对青枯病菌的抗性（图1）。在stm1背景敲除ETI免疫通路核心基因EDS1、PAD4或ADR1s，也完全恢复对其过渡金属的耐性。STM1 和STM2均主要在根系中表达，其编码蛋白定位于根系的内皮层细胞。内皮层是根系调控矿质元素吸收转运、阻挡土传病菌入侵的关键屏障。

上述遗传证据表明过渡金属可激发STM2的免疫功能，其作用机制如何？研究团队通过烟草叶片超敏反应（HR）实验和重组蛋白体外酶活实验，发现STM2在体外或烟草体内均具有NAD⁺水解酶活性，该酶活是触发下游免疫反应的关键。在烟草叶片表达STM2可诱发超敏反应，添加过渡金属镉、锌或铜显著增强STM2的NAD⁺水解酶活性和超敏反应。反之，同时表达STM1则抑制STM2的NAD⁺水解酶活性，并抑制STM2引起的超敏反应。通过微量热泳动（MST）实验，发现镉、锌和铜离子可直接结合STM2，该蛋白富含亮氨酸重复序列结构域LRR中的三个半胱氨酸和一个组氨酸残基是过渡金属离子的结合位点，对这些氨基酸进行点突变均显著降低过渡金属对STM2超敏反应的促进作用（图2）。蛋白互作实验表明，STM1可与STM2互作，并且该互作阻碍了STM2同源寡聚物的形成，解释了STM1对STM2免疫功能的抑制作用。

图2  过渡金属增强STM2免疫反应及STM1抑制作用机制。

a, 烟草叶片表达STM2引起超敏反应，共表达STM1则抑制其超敏反应；b, 添加Cd增强STM2的超敏反应；c, STM1与STM2在根系中表达；d, STM2具有NAD⁺水解酶活性，添加Cd增强该酶活，共表达STM1则抑制该酶性，ADPR为NAD⁺水解产物；e, BiFC实验显示STM1、STM2同源与异源互作； f,  MST实验显示STM2可与Cd²⁺结合，突变STM2 LRR结构域的3个半胱氨酸和1个组氨酸残基降低对Cd²⁺的亲和力。

植物基因组中存在多对头对头NLR抗病基因对，该研究揭示了这类基因对的一种新的作用模式，即STM2作为免疫反应的执行者，可与过渡金属结合增强其免疫功能，而STM1则行使抑制STM2免疫反应的功能，起到保护植物避免因过度免疫引起的对过渡金属的敏感性和生长抑制效应。由此可见，STM1/STM2起到调节植物对非生物胁迫（过渡金属暴露）和生物胁迫（土传病原菌）抗性的权衡作用（图3）。以往的研究主要关注参与植物地上部抗病的基因，STM1/STM2是首次发现的参与植物根系免疫的成对NLR抗病基因。

未来的研究可以挖掘STM1/STM2的自然变异，结合土壤中同时存在的过渡金属胁迫与土传病原菌流行压力，揭示过渡金属与土传病原菌双重选择压力下STM1/STM2基因的适应性进化特征，为发展复杂生态环境中的可持续农业提供基因资源。

图3 STM1/STM2平衡植物对过渡金属耐性和对青枯病菌抗性的作用模式。

南京农业大学赵方杰教授与中国科学院分子植物科学卓越创新中心万里研究员为论文共同通讯作者，南京农业大学钟山青年研究员高铖和中国科学院分子植物卓越中心陈思思博士研究生为论文共同第一作者，南京农业大学博士研究生陈杰（现江苏农科院副研究员）、陈抒瑶为参与部分实验工作，美国北卡罗来纳大学教堂山分校Jeffery Dangl教授、南京农业大学植物保护学院董莎萌教授、资环学院汪鹏教授、黄新元教授、唐仲副教授为论文形成提供重要指导和建议。该研究得到国家自然科学基金重大项目课题资助。

论文链接：https://www.nature.com/articles/s41477-026-02300-0